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Pacientes com transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH) geralmente desenvolvem transtorno por uso de substâncias (SUD) de início precoce e apresentam resultados ruins no tratamento. Ambos os distúrbios mostram alterações semelhantes no processamento de recompensas, mas não está claro se elas estão associadas à vulnerabilidade familiar à SUD. Nosso objetivo foi investigar os efeitos da história familiar de SUD (HF) no processamento de recompensas em indivíduos com e sem TDAH, sem uso indevido de substâncias. Os dados de ressonância magnética comportamental e funcional (fMRI) de uma tarefa modificada de atraso de incentivo monetário foram comparados entre participantes com e sem HF (HF positivo [HF+]: n = 76 e HF negativo [FH−]:  n = 69; 76 com TDAH, com idade entre 16,74 ± 3,14, 82 homens), enquanto contabilizados os escores contínuos de TDAH. A análise principal mostrou associação positiva distinta entre os escores de TDAH e os tempos de reação durante a condição neutra versus de recompensa. Os escores de TDAH também foram positivamente associados às respostas antecipatórias do córtex pré-frontal dorsolateral, independente da HF. Não houve efeitos principais da HF na ativação cerebral. No entanto, os participantes do HF+ mostraram alterações neurais distintas no córtex pré-frontal ventrolateral (VLPFC), dependentes do TDAH. Isso foi impulsionado pela associação positiva entre os escores de TDAH e a ativação do VLPFC durante o desfecho da recompensa, apenas na HF+. A análise de sensibilidade com índice SUD mais rigoroso mostrou hiperativação do córtex cingulado anterior para HF+, independente do TDAH, durante a antecipação da recompensa. Não houve efeitos da HF ou TDAH na ativação do estriado ventral em nenhuma análise. Os resultados sugerem efeitos tanto da HF quanto do TDAH em circuitos de recompensa e atenção/memória durante o processamento da recompensa. Estudos futuros devem examinar se estes se relacionam com o início precoce do uso de substâncias no TDAH e explorar a necessidade de estratégias ajustadas de prevenção da SUD.